Tidlig på 1990-tallet oppstod den musikalske og politiske bevegelsen «Riot Grrrl» i kjølvannet av en rekke feministiske punkeband på den amerikanske nordvestkysten. Bandet Bikini Kill var blant de fremste eksponentene for sjangeren, og med sin kompromissløse fremtoning og sine slagkraftige feministiske tekster, ble vokalist Kathleen Hanna «Riot Grrrl»-ikonet fremfor noen. Etter at Bikini Kill ble oppløst, dannet hun Le Tigre som videreførte den samme punk-energien og tilførte den en god dose dansbare beats. Fra 2005 ble det imidlertid stille fra den ellers så markante Kathleen Hanna, både musikalsk og politisk.

I THE PUNK SINGER ser regissør Sini Anderson nærmere på fenomenet Kathleen Hanna. Gjennom gamle arkivopptak og intervjuer med musikere som Carrie Brownstein, Kathi Wilcox, Kim Gordon og Joan Jett, får vi et levende bilde av «Riot Grrrl»-scenen. Vi møter også Hanna selv, og får et ærlig innblikk i hennes oppvekst, karriere, politiske meninger, ekteskapet med Adam «Ad-Rock» Horowitz og - ikke minst - hvorfor hun har trukket seg tilbake siden 2005.